Tendência e desigualdades no rastreamento autorrelatado do câncer de colo de útero nas capitais brasileiras entre 2011 e 2020

Trends and inequalities in self-reported cervical cancer screening in Brazilian capitals from 2011 to 2020

Tendencias y desigualdades en el seguimiento autoinformado de cáncer de cuello uterino en las capitales brasileñas entre 2011 y 2020

Yohana Pereira Vieira Vanise dos Santos Ferreira Viero Bianca Languer Vargas Graziana Oliveira Nunes Karla Pereira Machado Rosália Garcia Neves Mirelle de Oliveira Saes Sobre os autores

Resumo:

Este estudo teve como objetivo verificar a tendência temporal e desigualdades no rastreamento autorrelatado do câncer de colo de útero nas capitais brasileiras entre os anos de 2011 e 2020. Estudo de tendência com dados da Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel) de 2011 a 2020. O desfecho foi a prevalência de realização de exame citopatológico nos últimos três anos. Para estimar as desigualdades, foram utilizados os índices de desigualdade de inclinação (slope index of inequality - SII) e de concentração (concentration index - CIX). Observou-se tendência crescente do desfecho no país no período pesquisado e queda na maioria das regiões, capitais e em todos os grupos de acordo com escolaridade. Houve uma queda da cobertura na maioria das regiões do Brasil. Destaca-se que o SII apresentou seus piores resultados em 2011 e 2012, alcançando 15,8p.p. (IC95%: 14,1; 17,6) e 15,0p.p. (IC95%: 13,1; 16,9), respectivamente, entre as mulheres com 12 anos ou mais de estudo. Houve queda na cobertura da realização do exame preventivo de câncer de colo de útero na maioria das regiões e capitais brasileiras entre os anos de 2011 e 2020. No período antes e durante a pandemia, houve redução do desfecho no país, nas regiões Sul e Sudeste, sugerindo que a pandemia de COVID-19 acarretou desigualdades geográficas na cobertura desse exame no país.

Palavras-chave:
Teste de Papanicolaou; Neoplasias do Colo do Útero; Disparidades nos Níveis de Saúde; Acesso aos Serviços de Saúde

Abstract:

This study aimed to verify the temporal trend and inequalities in self-reported cervical cancer screening in Brazilian capitals from 2011 to 2020. This is a trend study with Risk and Protective Factors Surveillance System for Chronic Non-Communicable Diseases Through Telephone Interview (Vigitel) data from 2011 to 2020. The outcome was the prevalence of cytopathological examination in the last three years. Slope index of inequality (SII) and concentration index (CIX) were used to estimate inequalities. An increasing trend in the outcome was observed in Brazil in the period surveyed, as well as a decrease in most regions, capitals, and in all groups according to education. There was a decrease in coverage in most regions of Brazil. We highlight that SII presented its worst results in 2011 and 2012, reaching 15.8p.p. (95%CI: 14.1; 17.6) and 15.0p.p. (95%CI: 13.1; 16.9), respectively, among women with 12 years or more of education. There was a decrease in coverage of cervical cancer screening in most Brazilian regions and capitals from 2011 to 2020. In the period before and during the pandemic, a reduction in the outcome was observed in the South and Southeast regions, suggesting that the COVID-19 pandemic caused geographical inequalities in the coverage for this exam in Brazil.

Keywords:
Papanicolaou Test; Uterine Cervical Neoplasms; Health Status Disparities; Health Services Accessibility

Resumen:

Este estudio tuvo como objetivo verificar la tendencia temporal y las desigualdades en el seguimiento autoinformado de cáncer de cuello uterino en las capitales brasileñas entre 2011 y 2020. Estudio de tendencias con datos de Vigilancia de Factores de Riesgo y Protección de Enfermedades Crónicas por Encuesta Telefónica (Vigitel) en el período de 2011 a 2020. El desenlace fue la prevalencia del examen citopatológico en los últimos tres años. Para estimar las desigualdades se utilizaron los índices de inequidad absoluto (slope index of inequality - SII) y de concentración (concentration index - CIX). Hubo tendencia a un aumento del desenlace en el período en estudio y un descenso en la mayoría de las regiones, capitales y en todos los grupos según el nivel educativo. Se observó un descenso en la cobertura en la mayoría de las regiones de Brasil. Se destaca que el SII presentó un peor resultado en 2011 y 2012, alcanzando 15,8p.p. (IC95%: 14,1; 17,6) y 15,0p.p. (IC95%: 13,1; 16,9), respectivamente, entre mujeres con 12 años o más de escolaridad. Hubo un descenso en la cobertura de la detección de cáncer de cuello uterino en la mayoría de las regiones y capitales brasileñas entre 2011 y 2020. En el período anterior y durante la pandemia, hubo una reducción en el desenlace para el país, en las regiones Sur y Sudeste, lo que apunta que la pandemia del COVID-19 provocó desigualdades geográficas en la cobertura de este examen a nivel nacional.

Palabras-clave:
Prueba de Papanicolaou; Neoplasias del Cuello Uterino; Disparidades en el Estado de Salud; Accesibilidad a los Servicios de Salud

Introdução

O câncer de colo de útero é a quarta causa de câncer no mundo e a terceira no Brasil 11. Coordenação de Prevenção e Vigilância, Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva. Diretrizes brasileiras para o rastreamento do câncer do colo do útero. 2ª Ed. Rio de Janeiro: Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva; 2016.. Em 2018, cerca de 570 mil mulheres desenvolveram câncer de colo de útero e mais de 300 mil foram a óbito em decorrência da doença no mundo, sendo que 85% dessas mortes ocorreram em países de baixa e média renda 22. Arbyn M, Weiderpass E, Bruni L, Sanjosé S, Saraiya M, Ferlay J, et al. Estimates of incidence and mortality of cervical cancer in 2018: a worldwide analysis. Lancet Glob Health 2020; 8:191-203.. Nesses países, a Organização Mundial da Saúde (OMS) estima um agravamento da situação nos próximos dez anos, com aumento de 27% na mortalidade por câncer de colo de útero e de 1% em países de alta renda 33. World Health Organization. Seventy-Third World Health Assembly. Agenda item 11.4. Global strategy to accelerate the elimination of cervical cancer as a public health problem and its associated goals and targets for the period 2020-2030. Geneva: World Health Organization; 2020. (WHA 73.2).. No Brasil, o Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva (INCA) estima aproximadamente 16.700 novos casos da doença no ano de 2020, o que representa 7,5% dos casos de câncer em mulheres brasileiras 44. Departamento de Análise em Saúde e Vigilância de Doenças Não Transmissíveis, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Vigitel Brasil 2019: Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico. Estimativas sobre frequência e distribuição sociodemográfica de fatores de risco e proteção para doenças crônicas nas capitais dos 26 estados. Brasília: Ministério da Saúde; 2020..

Estudos mostram que a realização do rastreamento concede efeitos protetores e se associa a uma redução na mortalidade e na incidência de câncer de colo de útero 55. Meggiolaro A, Unim B, Semyonov L, Miccoli S, Maffongelli E, La Torre G. The role of Pap test screening against cervical cancer: a systematic review and meta-analysis. Clin Ter 2016; 167:124-39.,66. Peirson L, Fitzpatrick-Lewis D, Ciliska D, Warren R. Screening for cervical cancer: a systematic review and meta-analysis. Syst Rev 2013; 2:35.. Embora tenha se observado declínio na taxa de mortalidade por câncer de colo de útero nas últimas quatro décadas 77. He W-Q, Li C. Recent global burden of cervical cancer incidence and mortality, predictors, and temporal trends. Gynecol Oncol 2021; 163:583-92., a incidência dessa doença permanece elevada 77. He W-Q, Li C. Recent global burden of cervical cancer incidence and mortality, predictors, and temporal trends. Gynecol Oncol 2021; 163:583-92.,88. Reis NVS, Andrade BB, Guerra MR, Teixeira MTB, Malta DC, Passos VMA. The Global Burden of Disease Study estimates of Brazil’s cervical cancer burden. Ann Glob Health 2020; 86:56.,99. Schmidt MI, Duncan BB, Azevedo e Silva G, Menezes AM, Monteiro CA, Barreto SM, et al. Chronic non-communicable diseases in Brazil: burden and current challenges. Lancet 2011; 377:1949-61.. A recomendação da OMS, adotada pelo Ministério da Saúde do Brasil desde 1998, é realizar o rastreio em mulheres entre 25 e 64 anos de idade. Os dois primeiros exames devem ocorrer anualmente e após dois anos consecutivos com resultados negativos, a periodicidade de realização passa a ser a cada três anos 1010. Mezei AK, Armstrong HL, Pedersen HN, Campos NG, Mitchell SM, Sekikubo M, et al. Cost-effectiveness of cervical cancer screening methods in low- and middle-income countries: a systematic review. Int J Cancer 2017; 141:437-46.. Em uma revisão, do ano de 2017, com países de baixa e média renda, foi verificada uma média de 68,7% de cobertura de exame citopatológico 99. Schmidt MI, Duncan BB, Azevedo e Silva G, Menezes AM, Monteiro CA, Barreto SM, et al. Chronic non-communicable diseases in Brazil: burden and current challenges. Lancet 2011; 377:1949-61.. No Brasil, essa proporção fica próxima a 80% 1111. Costa RFA, Longatto-Filho A, Pinheiro C, Zeferino LC, Fregnani JH. Historical analysis of the Brazilian Cervical Cancer Screening Program from 2006 to 2013: a time for reflection. PLoS One 2015; 10:e0138945.,1212. Oliveira MM, Andrade SSCA, Oliveira PPV, Silva GA, Silva MMA, Malta DC. Cobertura de exame Papanicolaou em mulheres de 25 a 64 anos, segundo a Pesquisa Nacional de Saúde e o Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico, 2013. Rev Bras Epidemiol 2018; 21:E180014., com destaque para menores coberturas entre mulheres menos escolarizadas, da cor de pele negra 1313. Schäfer AA, Santos LP, Miranda VIA, Tomasi CD, Soratto J, Quadra MR, et al. Desigualdades regionais e sociais na realização de mamografia e exame citopatológico nas capitais brasileiras em 2019: estudo transversal. Epidemiol Serv Saúde 2021; 30:e2021172., com idade mais avançada 1212. Oliveira MM, Andrade SSCA, Oliveira PPV, Silva GA, Silva MMA, Malta DC. Cobertura de exame Papanicolaou em mulheres de 25 a 64 anos, segundo a Pesquisa Nacional de Saúde e o Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico, 2013. Rev Bras Epidemiol 2018; 21:E180014.,1414. Malta DC, Bernal RTI, Vieira Neto E, Curci KA, Pasinato MTM, Lisbôa RM, et al. Doenças crônicas não transmissíveis e fatores de risco e proteção em adultos com ou sem plano de saúde. Ciênc Saúde Colet 2020; 25:2973-83. e das regiões Norte e Nordeste do país 1212. Oliveira MM, Andrade SSCA, Oliveira PPV, Silva GA, Silva MMA, Malta DC. Cobertura de exame Papanicolaou em mulheres de 25 a 64 anos, segundo a Pesquisa Nacional de Saúde e o Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico, 2013. Rev Bras Epidemiol 2018; 21:E180014.,1414. Malta DC, Bernal RTI, Vieira Neto E, Curci KA, Pasinato MTM, Lisbôa RM, et al. Doenças crônicas não transmissíveis e fatores de risco e proteção em adultos com ou sem plano de saúde. Ciênc Saúde Colet 2020; 25:2973-83.. Salienta-se que a OMS preconiza como uma das metas para erradicação da doença no mundo a cobertura de rastreamento de 90% 33. World Health Organization. Seventy-Third World Health Assembly. Agenda item 11.4. Global strategy to accelerate the elimination of cervical cancer as a public health problem and its associated goals and targets for the period 2020-2030. Geneva: World Health Organization; 2020. (WHA 73.2)..

Contudo, sabe-se que no ano de 2020 a pandemia de COVID-19 afetou a oferta de serviços de saúde, com redução dos recursos financeiros e interrupção de programas de saúde, bem como o acesso dos pacientes aos serviços, com redução de horários e profissionais 1515. Maringe C, Spicer J, Morris M, Purushotham A, Nolte E, Sullivan R, et al. The impact of the COVID-19 pandemic on cancer deaths due to delays in diagnosis in England, UK: a national, population-based, modelling study. Lancet Oncol 2020; 21:1023-34.,1616. Canfell K, Kim JJ, Brisson M, Keane A, Simms KT, Caruana M, et al. Mortality impact of achieving WHO cervical cancer elimination targets: a comparative modelling analysis in 78 low-income and lower-middle-income countries. Lancet 2020; 395:591-603.. Além disso, as medidas de distanciamento social também restringiram o acesso a cuidados preventivos 1616. Canfell K, Kim JJ, Brisson M, Keane A, Simms KT, Caruana M, et al. Mortality impact of achieving WHO cervical cancer elimination targets: a comparative modelling analysis in 78 low-income and lower-middle-income countries. Lancet 2020; 395:591-603.,1717. Bakouny Z, Paciotti M, Schmidt AL, Lipsitz SR, Choueiri TK, Trinh Q-D. Cancer screening tests and cancer diagnoses during the COVID-19 pandemic. JAMA Oncol 2021; 7:458.. Por sua vez, as desigualdades de acesso a serviços de saúde já existentes sofreram uma exacerbação aguda devido à pandemia de COVID-19, em especial em países de baixa e média renda como o Brasil 1818. Woo YL, Gravitt P, Khor SK, Ng CW, Saville M. Accelerating action on cervical screening in lower- and middle-income countries (LMICs) post COVID-19 era. Prev Med 2021; 144:106294.. Dessa forma, o contexto pandêmico afetou, a curto prazo, a cobertura de exames preventivos de câncer de colo de útero, sendo registrada uma redução de 44,6% na realização de exames citopatológicos no Brasil no ano de 2020 1919. Ribeiro CM, Correa FM, Migowski A. Efeitos de curto prazo da pandemia de COVID-19 na realização de procedimentos de rastreamento, investigação diagnóstica e tratamento do câncer no Brasil: estudo descritivo, 2019-2020. Epidemiol Serv Saúde 2022; 31:e2021405..

As interrupções da detecção de câncer de colo de útero devido à pandemia da COVID-19 podem trazer prejuízos futuros, como já apontam alguns estudos, prevendo aumentos de casos de câncer cervical em 2027 2020. Burger EA, Jansen EEL, Killen J, Kok IM, Smith MA, Sy S, et al. Impact of COVID-19-related care disruptions on cervical cancer screening in the United States. J Med Screen 2021; 28:213-6.. As consequências desse atraso em países de baixa e média renda podem ser mais significativas, pois a prevalência de rastreamento já é menor e a incidência de casos de câncer em estágio avançado é maior 2121. Fagundes TP, Albuquerque RM, Miranda DLP, Landeiro LCG, Ayres GSF, Correia CC, et al. Dealing with cancer screening in the COVID-19 era. Rev Assoc Méd Bras 2021; 67 Suppl 1:86-90.. Diante desses achados, verificar a tendência da cobertura do rastreamento de câncer de colo de útero e suas iniquidades é necessário para auxiliar os serviços de saúde na reestruturação dos programas de triagem, com novas estratégias para reduzir a repercussão causada pela pandemia da COVID-19. Sendo assim, o objetivo deste estudo foi verificar a tendência temporal e desigualdades no rastreamento autorrelatado do câncer de colo de útero nas capitais brasileiras entre os anos de 2011 e 2020.

Metodologia

Trata-se de um estudo de tendência, no qual a fonte de dados foi a pesquisa Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), no período de 2011 a 2020. O Vigitel é uma pesquisa de base populacional realizada anualmente pelo Ministério da Saúde desde 2006, em todas as capitais brasileiras e no Distrito Federal, por meio de inquérito telefônico. Seu objetivo é estimar a frequência e a distribuição sociodemográfica de fatores de risco e proteção para doenças crônicas 44. Departamento de Análise em Saúde e Vigilância de Doenças Não Transmissíveis, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Vigitel Brasil 2019: Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico. Estimativas sobre frequência e distribuição sociodemográfica de fatores de risco e proteção para doenças crônicas nas capitais dos 26 estados. Brasília: Ministério da Saúde; 2020..

A amostra do Vigitel é probabilística, com coeficiente de 95% de confiança e erro máximo de três pontos percentuais (p.p.), sendo composta por 1.500 a 2.000 participantes de cada cidade, com 18 anos ou mais, que residem em domicílios que contêm ao menos uma linha telefônica fixa. Na primeira etapa, são selecionadas aleatoriamente pelo menos 5 mil linhas telefônicas residenciais em cada cidade, fornecidas pelas principais empresas de telefonia do país. Na segunda etapa, são identificadas as linhas elegíveis para o estudo, é feito o contato telefônico e, durante a ligação, é realizado o sorteio de um dos residentes maiores de 18 anos para a participação na pesquisa. A metodologia detalhada do estudo pode ser consultada nos relatórios do Vigitel 11. Coordenação de Prevenção e Vigilância, Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva. Diretrizes brasileiras para o rastreamento do câncer do colo do útero. 2ª Ed. Rio de Janeiro: Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva; 2016.. Os dados desta pesquisa foram obtidos via download da publicação sobre câncer feminino do Vigitel 22. Arbyn M, Weiderpass E, Bruni L, Sanjosé S, Saraiya M, Ferlay J, et al. Estimates of incidence and mortality of cervical cancer in 2018: a worldwide analysis. Lancet Glob Health 2020; 8:191-203..

Considerando o desenho amostral, é necessária a atribuição de pesos estatísticos ao universo amostral entrevistado, para que seja possível fazer inferências populacionais. O peso pós-estratificação de cada indivíduo da amostra foi calculado pelo método rake, considerando sexo, faixa etária e nível de instrução, para os anos posteriores a 2012. Para amostras anteriores a 2012, a ponderação foi calculada de acordo com a composição sociodemográfica da população de cada cidade no ano de 2000 2222. Bernal RTI, Iser BPM, Malta DC, Claro RM. Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel): mudança na metodologia de ponderação. Epidemiol Serv Saúde 2017; 26:701-12..

O questionário utilizado pelo Vigitel aborda perguntas sobre características demográficas e socioeconômicas, características do padrão de peso, alimentação e atividade física associadas à ocorrência de doenças crônicas não transmissíveis (DCNT), frequência de padrões de comportamento e estilo de vida e referência de diagnósticos médicos e de realização de exames.

Para este estudo, a variável de desfecho foi o percentual de mulheres (de 25 a 64 anos) que referiram ter realizado o exame de citologia oncótica para câncer de colo do útero nos últimos três anos, a qual foi investigada pelas perguntas: “A senhora já fez alguma vez exame de Papanicolau, exame preventivo de câncer de colo do útero?”, com resposta dicotomizadas em sim e não e “Quanto tempo faz que a senhora fez exame de Papanicolau?”, com as opções: menos de 1 ano, entre 1 e 2 anos, entre 2 e 3 anos, fez nos últimos 2 anos. Essa pergunta foi realizada em cada ano de entrevista da pesquisa com o intuito de investigar a realização do exame de Papanicolau nos últimos três anos, para cada mulher entrevistada. Essa abordagem de questionamento está baseada nas recomendações do Ministério da Saúde, que determina como protocolo de rastreio para câncer cervical pelo menos um exame de Papanicolau a cada três anos, para mulheres com idade entre 25 e 64 anos 11. Coordenação de Prevenção e Vigilância, Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva. Diretrizes brasileiras para o rastreamento do câncer do colo do útero. 2ª Ed. Rio de Janeiro: Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva; 2016..

Assim, a amostra em estudo, para cada ano de acompanhamento, foi constituída por mulheres de 25 a 64 anos, a partir de 2011, ano em que essa pergunta foi inserida no questionário. Para cada ano de acompanhamento foram avaliados os seguintes quantitativos de mulheres de 25 a 64 anos: em 2011, 23.607 mulheres; em 2012, 20.076 mulheres; em 2013, 22.580 mulheres, em 2014, 17.386 mulheres; em 2015, 22.162 mulheres; em 2016, 21.023 mulheres; em 2017, 20.371 mulheres; em 2018, 20.361 mulheres; em 2019, 19.591 mulheres e em 2020, 10.041, totalizando 197.198 mulheres no período estudado, de 2011 a 2020. No entanto, para as coletas do ano de 2020, devido à pandemia, foram registrados dados apenas dos meses de janeiro a abril, compreendendo somente os dois meses iniciais da pandemia.

Os dados foram desagregados por capitais e Unidades da Federação, regiões (Nordeste; Norte; Centro-oeste; Sudeste; e Sul) e anos de estudo (0 a 8 anos, 9 a 11 anos e 12 anos ou mais). Os dados foram analisados pelo pacote estatístico Stata, versão 16.1 (https://www.stata.com), utilizando-se o comando svy, que considera os pesos amostrais.

Inicialmente, foram calculadas as prevalências do desfecho de acordo com as variáveis independentes e para análise de tendência foi realizada regressão de mínimos quadrados ponderada por variância para estimar a variação anual, em p.p., nas prevalências. Todas as estimativas variação anual positivas com valor de p < 0,05 apontam tendência crescente, tendência decrescente quando a variação anual é negativa, e valores > 0,05 sinalizam estabilidade. Também foi realizada a diferença absoluta do desfecho de acordo com as variáveis independentes entre os seguintes anos: 2011 a 2020, 2018 a 2019 e 2019 a 2020, para identificação de possíveis efeitos da pandemia. Foi adotado um nível de 5% de significância.

Desigualdades absolutas e relativas à prevalência de realização de exame de citologia oncótica para câncer de colo do útero nos últimos três anos de acordo com os anos de estudo foram estimadas utilizando os índices de inclinação de desigualdade (slope index of inequality - SII) e de concentração (concentration index - CIX). O SII é uma medida complexa de desigualdades absolutas ajustada a partir de uma regressão logística. Esse índice representa a diferença absoluta, em pontos percentuais, das prevalências de categorias extremas de anos de estudo. O CIX é baseado em uma escala que vai de -1 a +1, em que o 0 representa uma distribuição sem desigualdades entre as categorias de anos de estudo. Valores positivos indicam que a distribuição é a favor dos mais escolarizados.

O projeto Vigitel foi aprovado pela Comissão Nacional de Ética em Pesquisa para Seres Humanos (CONEP) do Ministério da Saúde (CAAE: 65610017.1.0000.0008). Cabe destacar que, segundo normas estabelecidas pela CONEP, pesquisas que envolvam apenas dados de domínio público e de acesso irrestrito, que não identifiquem os participantes, não necessitam de revisão/aprovação por parte do sistema CEP-CONEP. O consentimento livre e esclarecido foi obtido no momento do contato telefônico com os entrevistados e os dados disponibilizados para esse projeto não permitiram a identificação dos indivíduos entrevistados. Os autores declaram não haver conflitos de interesse em relação ao tema do estudo.

Resultados

As prevalências de cobertura da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero no Brasil passaram de 83% em 2011 para 82,2% em 2020, com uma redução de -0,8p.p. e uma tendência crescente significativa da cobertura no país no período de 10 anos (2011 a 2020), com variação anual de 4,6p.p. (valor de p < 0,001) (Tabela 1).

Tabela 1
Cobertura (%) da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos. Capitais, macrorregiões e Brasil. Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), 2011 a 2020.

Na maioria das regiões do país, verificou-se uma tendência decrescente na cobertura da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero no período investigado. As reduções mais elevadas nas prevalências entre os anos 2011 e 2020 foram observadas na Região Centro-oeste (-4,9p.p.), seguido das regiões Nordeste (-2,4p.p.) e Sul (-2,4p.p.), com variações anuais de (-2,0p.p.), (-5,1p.p.) e (-3,0p.p.), respectivamente. A maior parte das capitais brasileiras apresentou tendência decrescente no desfecho investigado, com variações anuais mais expressivas em João Pessoa, Paraíba (-8,6p.p.), Maceió, Alagoas (-8,2p.p.) e Belo Horizonte, Minas Gerais (-7,3p.p.) (Tabela 1).

A Figura 1 mostra as diferenças absolutas dos períodos de 2011 a 2020, 2018 a 2019 e 2019 a 2020 das coberturas de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos nas regiões, capitais e Brasil. Ao comparar os anos de 2018 a 2019 e 2019 a 2020, observa-se uma queda de -1,5p.p. na cobertura do desfecho avaliado no Brasil, passando de -1,1p.p. em 2018 a 2019 para 0,4p.p. em 2019 a 2020. Quanto às regiões, as maiores quedas foram no Sudeste (-1,0p.p.) e no Sul (-1,0p.p.). Entre as capitais, as maiores quedas na cobertura de exame preventivo de câncer de colo de útero em 2018 a 2019 em comparação a 2019 e 2020 foram em Macapá (Amapá), Florianópolis (Santa Catarina), Boa Vista (Roraima) e Cuiabá (Mato Grosso), nas quais a diferença absoluta chegou a ser de 12,0p.p. maior em 2019 a 2020 quando comparado ao período de 2018 a 2019. Nesse mesmo sentido, observou-se que a diferença absoluta no período de 2019 a 2020 foi maior do que no período de 2018 a 2019 na maioria das cidades (Figura 1).

Figura 1
Diferença absoluta dos períodos de 2011 a 2020, 2018 a 2019 e 2019 a 2020 das coberturas da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos. Capitais, macrorregiões e Brasil. Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), 2011 a 2020.

As prevalências da cobertura de realização de exame preventivo de câncer de colo de útero no Brasil em 2011 e 2020 foram de 77,4% e 78,3% na categoria de 0 a 8 anos de escolaridade, 81,5% e 78,5% na categoria 9 a 11 anos de escolaridade e 88,5% e 83% em mulheres com 12 anos ou mais de escolaridade, respectivamente. Houve uma tendência decrescente em todas as categorias de escolaridade (Tabela 2).

Tabela 2
Cobertura (%) da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero três anos de acordo com os anos de escolaridade. Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), 2011 a 2020.

Na Figura 2 observam-se as diferenças absolutas dos períodos de 2011 a 2020, 2018 a 2019 e 2019 a 2020 das coberturas de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos de acordo com o tempo de escolaridade. Entre os anos de 2019 e 2020 houve redução nas categorias de ano de estudo (9 a 11 anos e 12 anos ou mais), -1,2p.p. e -2,6p.p. respectivamente. Já nos anos de 2018 e 2019 apenas na categoria de ano de estudo (9 a 11 anos) foi observada redução -0,5p.p. (Figura 2).

Figura 2
Diferença absoluta dos períodos de 2011 a 2020, 2018 a 2019 e 2019 a 2020 das coberturas da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos de acordo com os anos de estudo. Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), 2011 a 2020.

Os índices de desigualdade absoluta (SII) e relativa (CIX) mostram que as desigualdades na cobertura da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos foram maiores nas mulheres mais escolarizadas, apresentando maior magnitude nos anos de 2011 e 2012, com destaque para a desigualdade absoluta, que foram maiores em 2011 (15,8; IC95%: 14,1; 17,6) e 2012 (15,0; IC95%: 13,1; 16,9) entre as mulheres com 12 anos ou mais de estudo em comparação com as de 0 a 8 anos de estudo (Tabela 3).

Tabela 3
Índices de desigualdade relativa (concentration index - CIX) e absoluta (slope index of inequality - SII) das coberturas da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero nos últimos três anos. Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel), 2011 a 2020.

Discussão

Os achados deste estudo mostram que houve uma tendência crescente de cobertura da realização de exame preventivo de câncer de colo de útero entre os anos de 2011 e 2020 no país, com uma tendência decrescente na maioria das regiões, capitais brasileiras e em todos os grupos de escolaridade. Ao comparar os períodos de 2018 a 2019 e 2019 a 2020, pode-se verificar que as regiões mais afetadas foram Sudeste e Sul. Entre as capitais, as reduções foram mais acentuadas em Macapá, Florianópolis, Boa Vista e Cuiabá e em mulheres com 12 anos ou mais de estudo, sugerindo que a pandemia de COVID-19 influenciou o surgimento de disparidades geográficas na cobertura desse exame no país.

Este estudo demonstra que o percentual de rastreamento para câncer cervical se manteve acima de 80% no Brasil, sendo registrada ainda uma tendência crescente na realização do exame citopatológico na população brasileira no período estudado até o ano de 2018, quando a tendência observada passa a ser de queda na cobertura para a maioria das capitais. Essa tendência crescente também foi apontada em outros estudos, a partir do ano de 2006 1111. Costa RFA, Longatto-Filho A, Pinheiro C, Zeferino LC, Fregnani JH. Historical analysis of the Brazilian Cervical Cancer Screening Program from 2006 to 2013: a time for reflection. PLoS One 2015; 10:e0138945.,2323. Dias MBK, Gláucia J, Assis TM. Rastreamento do câncer de colo do útero no Brasil: análise de dados do Siscolo no período de 2002 a 2006. Epidemiol Serv Saúde 2010; 19:293-306., e pode estar relacionada a melhores investimentos em saúde no período 1313. Schäfer AA, Santos LP, Miranda VIA, Tomasi CD, Soratto J, Quadra MR, et al. Desigualdades regionais e sociais na realização de mamografia e exame citopatológico nas capitais brasileiras em 2019: estudo transversal. Epidemiol Serv Saúde 2021; 30:e2021172.,2424. Theme Filha MM, Leal MDC, Oliveira EFV, Esteves-Pereira AP, Gama SGN. Regional and social inequalities in the performance of Pap test and screening mammography and their correlation with lifestyle: Brazilian National Health Survey, 2013. Int J Equity Health 2016; 15:136., impulsionados, por exemplo, pela implementação da Política Nacional de Atenção Integral à Saúde da Mulher 2525. Departamento de Ações Programáticas Estratégicas, Secretaria de Atenção à Saúde, Ministério da Saúde. Política Nacional de Atenção Integral à Saúde da Mulher: princípios e diretrizes. Brasília: Ministério da Saúde; 2004., bem como pelo fato de que um número significativo de mulheres realizou mais de uma triagem em um período de três anos 88. Reis NVS, Andrade BB, Guerra MR, Teixeira MTB, Malta DC, Passos VMA. The Global Burden of Disease Study estimates of Brazil’s cervical cancer burden. Ann Glob Health 2020; 86:56.. Além disso, essa tendência decrescente dos últimos anos no Brasil também tem sido observada na grande maioria dos países que acompanham dados de rastreamento citopatológico, conforme registros da Organização para a Cooperação e Desenvolvimento Econômico (OCDE), independentemente do nível de desenvolvimento econômico da região 2626. Organisation for Economic Co-operation and Development. Health care utilisation: screening. Cervical cancer screening, programme data. https://stats.oecd.org/index.aspx?queryid=30159 (acessado em 26/Out/2021).
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. Nos Estados Unidos, por exemplo, a cobertura de Papanicolau caiu de 86% no ano 2000 para 73,5% em 2019 2727. National Cancer Institute. Cervical cancer screening Cervical cancer screening https://progressreport.cancer.gov/detection/cervical_cancer (acessado em 26/Out/2021).
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, o que representa uma redução de 0,6p.p. a cada ano. No Reino Unido também foram registradas tendências decrescentes e na Itália a cobertura se mostrou inferior à do Brasil, com 38,5% em 2019 2626. Organisation for Economic Co-operation and Development. Health care utilisation: screening. Cervical cancer screening, programme data. https://stats.oecd.org/index.aspx?queryid=30159 (acessado em 26/Out/2021).
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Inúmeros fatores colaboram para as possíveis causas da diminuição na realização do exame citopatológico do colo uterino. Sabe-se que países de baixa e média renda apresentam os menores percentuais de cobertura e uma possível explicação para a queda no rastreio pode ser atribuída ao menor acesso aos serviços de saúde 2828. Murillo R, Herrero R, Sierra MS, Forman D. Cervical cancer in Central and South America: burden of disease and status of disease control. Cancer Epidemiol 2016; 44 Suppl 1:S121-30.. No Brasil, embora o rastreamento se mantenha em percentuais próximos aos considerados ideais pela OMS 33. World Health Organization. Seventy-Third World Health Assembly. Agenda item 11.4. Global strategy to accelerate the elimination of cervical cancer as a public health problem and its associated goals and targets for the period 2020-2030. Geneva: World Health Organization; 2020. (WHA 73.2)., são identificadas queda no percentual de cobertura e iniquidades de acesso ao exame nos últimos anos 1111. Costa RFA, Longatto-Filho A, Pinheiro C, Zeferino LC, Fregnani JH. Historical analysis of the Brazilian Cervical Cancer Screening Program from 2006 to 2013: a time for reflection. PLoS One 2015; 10:e0138945.,1313. Schäfer AA, Santos LP, Miranda VIA, Tomasi CD, Soratto J, Quadra MR, et al. Desigualdades regionais e sociais na realização de mamografia e exame citopatológico nas capitais brasileiras em 2019: estudo transversal. Epidemiol Serv Saúde 2021; 30:e2021172.,2323. Dias MBK, Gláucia J, Assis TM. Rastreamento do câncer de colo do útero no Brasil: análise de dados do Siscolo no período de 2002 a 2006. Epidemiol Serv Saúde 2010; 19:293-306.. Essa queda pode estar relacionada a fatores como falta de investimentos na divulgação e na busca ativa da população de risco 2828. Murillo R, Herrero R, Sierra MS, Forman D. Cervical cancer in Central and South America: burden of disease and status of disease control. Cancer Epidemiol 2016; 44 Suppl 1:S121-30., bem como à falta de conhecimento e conscientização da importância de realização do exame 2424. Theme Filha MM, Leal MDC, Oliveira EFV, Esteves-Pereira AP, Gama SGN. Regional and social inequalities in the performance of Pap test and screening mammography and their correlation with lifestyle: Brazilian National Health Survey, 2013. Int J Equity Health 2016; 15:136., dificuldade de acesso ao atendimento por profissionais especialistas na área 1212. Oliveira MM, Andrade SSCA, Oliveira PPV, Silva GA, Silva MMA, Malta DC. Cobertura de exame Papanicolaou em mulheres de 25 a 64 anos, segundo a Pesquisa Nacional de Saúde e o Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico, 2013. Rev Bras Epidemiol 2018; 21:E180014. e dificuldade de seguimento (tempo de espera elevado) das mulheres que apresentaram resultados alterados. Já em países de renda alta, a diminuição nas taxas de rastreamento pode estar relacionada a dificuldades de acesso a consultas médicas pelos altos valores dos planos de saúde, como é o caso dos Estados Unidos 2929. Hall IJ, Tangka FKL, Sabatino SA, Thompson TD, Graubard BI, Breen N. Patterns and trends in cancer screening in the United States. Prev Chronic Dis 2018; 15:170465., e ao impacto da HPV, que pode fazer com que as mulheres se sintam mais seguras contra a doença, como é o caso de países europeus 3030. Gargano JW, Park IU, Griffin MR, Niccolai LM, Powell M, Bennett NM, et al. Trends in high-grade cervical lesions and cervical cancer screening in 5 states, 2008-2015. Clin Infect Dis 2019; 68:1282-91..

Conforme foi observado neste estudo, houve uma queda de cobertura na maioria das regiões do país, sendo maior nas regiões Sul e Sudeste e mais acentuada na comparação entre os períodos de 2018 a 2019 e 2019 a 2020, sugerindo um efeito da pandemia no rastreamento de câncer de colo de útero. Apesar dessa queda ser maior nas regiões mencionadas, Silva et al. (3131. Silva BLAO, Barros RAA, Lopes IMRS. O impacto da pandemia da COVID-19 no rastreamento do câncer de colo uterino em Teresina - PI. Res Soc Dev 2021; 10:e2091010118768., em estudo semelhante, com dados do Departamento de Informática do SUS (DATASUS) e Sistema de Informações Ambulatoriais do Sistema Único de Saúde (SIA-SUS) da cidade de Teresina (Piauí), identificaram uma redução de 80% no rastreamento do câncer de colo uterino na comparação dos meses entre março e agosto de 2019 e o mesmo período de 2020. Em nota técnica, o INCA 3232. Instituto Nacional de Câncer. Nota Técnica - DIDEPRE/CONPREV/INCA. Rastreamento de câncer durante a pandemia de COVID-19, 09/07/2020, 2020. https://www.inca.gov.br/sites/ufu.sti.inca.local/files/media/document/nota-tecnica-rastreamento-covid-didepre-09-jul-2020.pdf (acessado em 24/Ago/2021).
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) confirmou o impacto da pandemia no rastreamento de vários tipos de cânceres. A maioria dos países suspendeu esse serviço para priorizar as urgências e reduzir o risco de disseminação da doença dentro dos serviços de saúde, o que vai ao encontro aos achados, já que as regiões Sul e Sudeste foram as primeiras do país a serem afetadas pela pandemia, com todo impacto do serviço de saúde antes das outras regiões. Estudos em outros países apresentaram redução na cobertura de exames. Em diversos países, como Canadá, os exames citológicos reduziram em 63,8% durante a pandemia, sendo que no pior mês pandêmico a redução chegou a 85%. Nos Estados Unidos, a redução foi de 78% dos exames em mulheres de 21 a 29 anos e de 85% nas de 30 a 69 anos nesse período 3333. Meggetto O, Jembere N, Gao J, Walker M, Rey M, Rabeneck L, et al. The impact of the COVID‐19 pandemic on the Ontario Cervical Screening Program, colposcopy and treatment services in Ontario, Canada: a population‐based study. BJOG 2021; 128:1503-10.,3434. Feletto E, Grogan P, Nickson C, Canfell K. How has COVID-19 impacted cancer screening? Adaptation of services and the future outlook in Australia. Public Health Res Pract 2020; 30:3042026.,3535. Miller MJ, Xu L, Qin J, Hahn EE, Ngo-Metzger Q, Mittman B, et al. Impact of COVID-19 on cervical cancer screening rates among women aged 21-65 years in a large integrated health care system - Southern California, January 1-September 30, 2019, and January 1-September 30, 2020. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2021; 70:109-13..

Com relação às regiões, observou-se neste estudo que as quedas mais acentuadas na cobertura do exame citopatológico durante o período pandêmico ocorreram no Sudeste e no Sul. Esses achados diferem dos encontrados em estudos anteriores à pandemia, que verificaram que as disparidades regionais, tanto no exame de Papanicolau 1212. Oliveira MM, Andrade SSCA, Oliveira PPV, Silva GA, Silva MMA, Malta DC. Cobertura de exame Papanicolaou em mulheres de 25 a 64 anos, segundo a Pesquisa Nacional de Saúde e o Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico, 2013. Rev Bras Epidemiol 2018; 21:E180014.,2424. Theme Filha MM, Leal MDC, Oliveira EFV, Esteves-Pereira AP, Gama SGN. Regional and social inequalities in the performance of Pap test and screening mammography and their correlation with lifestyle: Brazilian National Health Survey, 2013. Int J Equity Health 2016; 15:136. quanto nas taxas de mortalidade por câncer cervical 3636. Vale DB, Sauvaget C, Muwonge R, Ferlay J, Zeferino LC, Murillo R, et al. Disparities in time trends of cervical cancer mortality rates in Brazil. Cancer Causes Control 2016; 27:889-96., eram maiores nas regiões Norte e Nordeste. A quantidade de casos de COVID-19 e o maior número de mortes causadas pela doença nas regiões Sudeste e Sul 3737. Ministério da Saúde. COVID-19. Painel coronavírus. https://covid.saude.gov.br/ (acessado em 26/Out/2021).
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podem justificar esses achados, sugerindo que a situação epidemiológica mais alarmante em relação à COVID-19 nessas regiões acarretou a redução da oferta desse tipo de exame nos serviços de saúde, o que contribuiu para o surgimento dessas disparidades geográficas no país.

Neste estudo, houve maior queda na cobertura entre as mulheres menos escolarizadas, resultados na mesma direção foram encontrados na literatura internacional 3838. Goding Sauer A, Bandi P, Saslow D, Islami F, Jemal A, Fedewa SA. Geographic and sociodemographic differences in cervical cancer screening modalities. Prev Med 2020; 133:106014.,3939. Arli SK, Bakan AB, Aslan G. Distribution of cervical and breast cancer risk factors in women and their screening behaviours. Eur J Cancer Care (Engl) 2019; 28:e12960.,4040. Okunowo AA, Daramola ES, Soibi-Harry AP, Ezenwankwo FC, Kuku JO, Okunade KS, et al. Women’s knowledge of cervical cancer and uptake of Pap smear testing and the factors influencing it in a Nigerian tertiary hospital. J Cancer Res Pract 2018; 5:105-11.. As principais razões associadas à não realização do exame Papanicolau foram a falta de conscientização e a não recomendação do exame por profissionais de saúde 4040. Okunowo AA, Daramola ES, Soibi-Harry AP, Ezenwankwo FC, Kuku JO, Okunade KS, et al. Women’s knowledge of cervical cancer and uptake of Pap smear testing and the factors influencing it in a Nigerian tertiary hospital. J Cancer Res Pract 2018; 5:105-11.. O conhecimento do câncer do colo de útero e seu rastreamento são essenciais para prevenção da doença 4141. Geremew AB, Gelagay AA, Azale T. Comprehensive knowledge on cervical cancer, attitude towards its screening and associated factors among women aged 30-49 years in Finote Selam town, northwest Ethiopia. Reprod Health 2018; 15:29.. O entendimento sobre a doença está associado a uma maior procura por serviços 4242. Rosser JI, Njoroge B, Huchko MJ. Knowledge about cervical cancer screening and perception of risk among women attending outpatient clinics in rural Kenya. Int J Gynecol Obstet 2015; 128:211-5. e a maiores taxas de rastreamento 4343. Ali-Risasi C, Mulumba P, Verdonck K, Vanden Broeck D, Praet M. Knowledge, attitude and practice about cancer of the uterine cervix among women living in Kinshasa, the Democratic Republic of Congo. BMC Womens Health 2014; 14:30.. Quanto à permanência das disparidades sociais, estudos apontam que indivíduos com essas características são os mais afetados na pandemia 4444. Wentzensen N, Clarke MA, Perkins RB. Impact of COVID-19 on cervical cancer screening: challenges and opportunities to improving resilience and reduce disparities. Prev Med 2021; 151:106596. e que as interrupções de serviços preventivos podem ampliar as disparidades de câncer já existentes 4545. Ku L, Brantley E. Widening social and health inequalities during the COVID-19 pandemic. JAMA Health Forum 2020; 1:e200721.. Diante disso, ressalta-se a importância da educação em saúde contínua, focada em mulheres que apresentam maior risco de desenvolver câncer de colo de útero.

Contudo, é preciso considerar as vantagens e as limitações deste estudo. Entre as limitações, pode-se destacar o fato de o Vigitel ser realizado por meio da telefonia fixa, limitando a amostra apenas àquelas pessoas que têm acesso a esse serviço. No entanto, esse viés possivelmente foi reduzido, visto que foi realizada atribuição de pesos pós-estratificação como fator de ponderação amostral 2222. Bernal RTI, Iser BPM, Malta DC, Claro RM. Sistema de Vigilância de Fatores de Risco e Proteção para Doenças Crônicas por Inquérito Telefônico (Vigitel): mudança na metodologia de ponderação. Epidemiol Serv Saúde 2017; 26:701-12.. Além disso, a coleta de dados por via telefônica também está sujeita ao viés de informação, já que as informações são autorreferidas. Mesmo assim, resultados de diferentes estudos, nacionais e internacionais, têm demonstrado que essa metodologia apresenta ótimas estimativas para variáveis relacionadas ao estado de saúde, além de proporcionar agilidade na coleta de dados, boa sensibilidade e baixo custo 1414. Malta DC, Bernal RTI, Vieira Neto E, Curci KA, Pasinato MTM, Lisbôa RM, et al. Doenças crônicas não transmissíveis e fatores de risco e proteção em adultos com ou sem plano de saúde. Ciênc Saúde Colet 2020; 25:2973-83.,4646. Moreira JPL, Almeida RMVR, Rocha NCS, Luiz RR. Correção da prevalência autorreferida em estudos epidemiológicos com grandes amostras. Cad Saúde Pública 2016; 32:e00050816.. Deve ser mencionado também o fato de que a coleta de dados do Vigitel no ano de 2020 se limitou apenas ao primeiro quadrimestre e, portanto, não pode ser considerada como representativa do período, principalmente no que se refere aos dados durante a pandemia de COVID-19, possivelmente não refletindo o seu real impacto nos percentuais de rastreio. Por fim, devido ao fato de que os dados analisados se referem apenas às capitais brasileiras, não é possível comparar se o desfecho sofreu variações entre as zonas urbana e rural ou entre as regiões metropolitanas e o interior, o que pode subestimar os resultados, já que a oferta de unidades de atenção primária à saúde e o acesso à realização de exames nessas regiões é menor do que nas capitais.

Como vantagens, destaca-se o fato de que este é um estudo de abrangência nacional com a tentativa de levantar uma hipótese e apontar a direção de uma possível consequência da pandemia de COVID-19 sobre o rastreamento do câncer cervical no Brasil, corroborando outro estudo 1515. Maringe C, Spicer J, Morris M, Purushotham A, Nolte E, Sullivan R, et al. The impact of the COVID-19 pandemic on cancer deaths due to delays in diagnosis in England, UK: a national, population-based, modelling study. Lancet Oncol 2020; 21:1023-34., realizado na Inglaterra, que demonstrou impacto negativo gerado pela pandemia sobre a utilização dos serviços de saúde e as condições de saúde da população. Outro ponto forte deste estudo consiste na representatividade dos dados analisados, que incluem as capitais de todos os estados brasileiros e Distrito Federal. Além disso, a análise temporal possibilita o monitoramento dos indicadores de saúde. Sendo assim, os resultados aqui encontrados poderão servir como um panorama das variações no acesso ao exame citopatológico do colo do útero das mulheres brasileiras, auxiliando no planejamento de estratégias que possam ser implantadas com intuito de prevenir o câncer cervical e na busca por atingir a meta da OMS de eliminação desse câncer até 2030 33. World Health Organization. Seventy-Third World Health Assembly. Agenda item 11.4. Global strategy to accelerate the elimination of cervical cancer as a public health problem and its associated goals and targets for the period 2020-2030. Geneva: World Health Organization; 2020. (WHA 73.2)..

Nos últimos anos, houve queda na cobertura da realização do exame preventivo de câncer de colo de útero na maioria das regiões e capitais brasileiras entre os anos de 2011 e 2020. Também foi identificado aumento das desigualdades entre as regiões. Além disso, durante a pandemia de COVID-19, a cobertura da realização dos exames preventivos pode ter sido suprimida em prol da oferta de serviços e ações necessárias para atender as demandas de pacientes com COVID-19, o que pode ter contribuído para essas quedas em 2020. Será necessária uma reorganização dos serviços de saúde nos programas de rastreamento para o alcance da meta do Plano de Ações Estratégicas para o Enfrentamento das DCNT até este ano, 2022, objetivando o aumento da cobertura e a diminuição de casos da doença com foco nas disparidades em saúde e com intuito de promover a equidade. São necessários esforços constantes para melhorar a educação em saúde, acesso à triagem e acompanhamento a todas as mulheres, principalmente as que estão em risco.

Agradecimentos

Y. P. Vieira e V. S. F. Viero receberam bolsa da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes).

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    24 Out 2022
  • Data do Fascículo
    2022

Histórico

  • Recebido
    22 Nov 2021
  • Revisado
    04 Jul 2022
  • Aceito
    22 Jul 2022
Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca, Fundação Oswaldo Cruz Rio de Janeiro - RJ - Brazil
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