Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Brasil no século XXI: análise de tendências espaciais e temporais e fatores associados

Mortality from neglected tropical ciseases in Brazil in the 21st Century: Analysis of spatial and temporal trends and associated factors

Mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en Brasil en el siglo XXI: análisis de tendencias espaciales y temporales y factores asociados

Maria Izabel Félix Rocha Thatiana Araujo Maranhão Maria Madalena Cardoso da Frota Thalis Kennedy Azevedo de Araujo Wady Wendler Soares Veras e Silva George Jó Bezerra Sousa Maria Lúcia Duarte Pereira Augusto Cezar Antunes de Araujo Filho Sobre os autores

RESUMO

Objetivo.

Analisar a distribuição espaço-temporal e os fatores associados à mortalidade por doenças tropicais negligenciadas (DTNs) no Brasil de 2000 a 2019.

MÉtodo.

Estudo ecológico que analisou os óbitos por DTNs registrados no Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM). Para a análise temporal, utilizou-se o método joinpoint. A dependência espacial foi analisada pelos índices de Moran global e local e Getis-Ord Gi*. Quatro modelos de regressão não espacial e espacial foram usados para identificar fatores associados ao óbito.

Resultados.

A taxa média de mortalidade por DTNs no Brasil foi de 3,32 óbitos/100 000 habitantes no período considerado, com a maior taxa (8,68 óbitos/100 000 habitantes) observada no Centro-Oeste. As causas mais prevalentes de morte foram doença de Chagas (n = 94 781; 74,9%) e esquistossomose (n = 10 271; 8,1%). Houve redução de 1,24% (IC95% = -1,6; - 0,9; P < 0,001) ao ano da mortalidade por DTNs no Brasil. Observou-se padrão alto/alto de distribuição espacial e hotspots em municípios dos estados de Goiás, Minas Gerais, Bahia, Tocantins e Piauí. Os indicadores “população em domicílios com densidade > 2 habitantes por dormitório” (β = -0,07; P = 0,00) e “índice de desenvolvimento humano municipal” (β = -3,36; P = 0,08) associaram-se negativamente ao desfecho, enquanto o indicador “índice de vulnerabilidade social” (β = 2,74; P = 0,05) associou-se positivamente ao desfecho.

Conclusão.

Quanto menor o desenvolvimento humano e maior a vulnerabilidade social, maior é a mortalidade por DTNs, o que deve direcionar as ações de prevenção e controle das DTNs.

Palavras-chave
Doenças negligenciadas; doença de Chagas; esquistossomose; dengue; análise espacial; mortalidade; epidemiologia; Brasil

ABSTRACT

Objective.

To analyze the spatial-temporal distribution and factors associated with mortality from neglected tropical diseases (NTDs) in Brazil from 2000 to 2019.

Method.

We performed an ecological study to analyze NTD-related deaths recorded in the Ministry of Health Mortality Information System (SIM). For the temporal analysis, the joinpoint method was used. Spatial dependence was analyzed using global Moran and local Getis-Ord Gi* indices. Four non-spatial and spatial regression models were used to identify factors associated with mortality.

Results.

The mean mortality rate from NTDs in Brazil during the study period was 3.32 deaths per 100 000 inhabitants, with the highest rate (8.68 deaths per 100 000 inhabitants) recorded in the Midwest. The most prevalent causes of death were Chagas disease (n = 94 781; 74.9%) and schistosomiasis (n = 10 271; 8.1%). There was a 1.24% reduction (95%CI = -1.6; -0.9; P < 0.001) in NTD-related mortality in Brazil per year. A high/high spatial distribution pattern and hotspots were observed in municipalities in the states of Goiás, Minas Gerais, Bahia, Tocantins, and Piauí. The indicators “population in households with density > 2 people per bedroom” (β = -0.07; P = 0.00) and “municipal human development index” (β = -3.36; P = 0.08) were negatively associated with the outcome, while the “index of social vulnerability” (β = 2.74; P = 0.05) was positively associated with the outcome.

Conclusion.

Lower human development and higher social vulnerability are associated with higher mortality from NTDs, which should guide NTD prevention and control efforts.

Keywords
Neglected diseases; Chagas disease; schistosomiasis; dengue; spatial analysis; mortality; epidemiology; Brazil

RESUMEN

Objetivo.

Analizar la distribución espacial y temporal de la mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en Brasil en el período 2000-2019 y los factores asociados a ella.

Método.

Estudio ecológico centrado en el análisis de las muertes por enfermedades tropicales desatendidas registradas en el Sistema de Información sobre Mortalidad. Para el análisis temporal se utilizó el método de regresión de puntos de inflexión (joinpoint). La dependencia espacial se analizó mediante los índices de Moran global y local y Gi* de Getis-Ord. Se utilizaron cuatro modelos de regresión espacial y no espacial para detectar los factores relacionados con la mortalidad.

Resultados.

La tasa media de mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en Brasil fue de 3,32 muertes por 100 000 habitantes en el periodo del estudio, y la tasa más alta observada (8,68 muertes por 100 000 habitantes) fue la del Centro Oeste. Las causas de muerte más prevalentes fueron la enfermedad de Chagas (n = 94.781; 74,9%) y la esquistosomiasis (n = 10.271; 8,1%). Se registró una disminución de 1,24% (IC del 95% = -1,6; -0,9; p < 0,001) anual de la mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en el país. Se observó un patrón de distribución espacial alto/alto, con puntos calientes en municipios de los estados de Bahía, Goiás, Minas Gerais, Piauí y Tocantins. Los indicadores “población en hogares con densidad > 2 habitantes por dormitorio” (β = -0,07; P = 0,00) e “índice de desarrollo humano municipal” (β = -3,36; P = 0,08) mostraron una asociación negativa con el resultado, mientras que el indicador “índice de vulnerabilidad social” (β = 2,74; P = 0,05) arrojó una asociación positiva.

Conclusiones.

Cuanto menor es el grado de desarrollo humano y mayor la vulnerabilidad social, mayor es la mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas, lo que debe orientar las medidas correspondientes de prevención y control.

Palabras clave
Enfermedades desatendidas; enfermedad de Chagas; esquistosomiasis; dengue; análisis espacial; mortalidad; epidemiologia; Brasil

As doenças tropicais negligenciadas (DTNs) compreendem enfermidades causadas por agentes infecto-parasitários como vírus, bactérias, helmintos e protozoários, os quais são geralmente transmissíveis. Atualmente, a classificação da Organização Mundial da Saúde (OMS) inclui 20 doenças ou grupos de doenças tropicais (11. World Health Organization (WHO). Integrating neglected tropical diseases into global health and development: fourth WHO report on neglected tropical diseases. Genebra: WHO; 2017. [Acessado em 24 de julho de 2022]. Disponível em: http://apps.who.int/iris/bitstream/10665/255011/1/9789241565448-eng.pdf
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). No Brasil, as DTNs mais comuns e listadas como prioridade para o Ministério da Saúde são doença de Chagas, esquistossomose, hanseníase, filariose linfática, leishmaniose tegumentar, leishmaniose visceral, oncocercose, raiva humana, dengue e tracoma (22. Brasil, Ministério da Saúde, Secretaria de Vigilância da Saúde. Saúde Brasil 2017: Uma análise da situação de saúde e os desafios para o alcance dos Objetivos de Desenvolvimento Sustentável. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2018. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/saude_brasil_2017_analise_situacao_saude_desafios_objetivos_desenvolvimento_sustetantavel.pdf
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). Essas doenças afetam principalmente populações expostas a saneamento básico precário, sem água potável, com más condições de moradia e desprovidas de sistemas de saúde eficazes, condições que promovem o desenvolvimento de possíveis vetores transmissores dessas patologias (33. Organização Pan-Americana da Saúde (OPAS). Dia Mundial das Doenças Tropicais Negligenciadas. Washington: OPAS; 2022. [Acessado em 6 de setembro de 2023]. Disponível em: https://www.paho.org/pt/campanhas/dia-mundial-das-doencas-tropicaisnegligenciadas-2022
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). Segundo a OMS, mais de 70% dos países e territórios que notificam DTNs são considerados de renda baixa, demonstrando que essas enfermidades estão diretamente relacionadas à pobreza (44. Organização Mundial da Saúde (OMS). Progresso sem precedentes contra doenças tropicais negligenciadas, informa a OMS. Genebra: OMS; 2017. [Acessado em 3 de setembro de 2021]. Disponível em: https://www.who.int/news/item/19-04-2017-unprecedentedprogress-against-neglected-tropical-diseases-who-reports
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).

No mundo, as DTNs são encontradas em aproximadamente 150 países, atingindo 1,7 bilhão de pessoas — um sexto da população mundial. Além disso, representam em torno de 200 000 óbitos anuais (55. World Health Organization (WHO). Neglected tropical diseases. Genebra: OMS; 2020. [Acessado em 10 de janeiro de 2022]. Disponível em: https://www.who.int/health-topics/neglected-tropical-diseases#tab=tab_2
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). No Brasil, as DTNs, e principalmente a doença de Chagas, causam em média 10 000 óbitos por ano (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
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). De fato, o Brasil é o país da América Latina que mais apresenta casos de DTNs. No entanto, a distribuição dessas doenças ocorre de maneira heterogênea no território nacional. Segundo o Ministério da Saúde, as regiões Norte e Nordeste apresentam as maiores incidências; em contrapartida, Centro-Oeste e Sudeste apresentam as taxas de mortalidade mais elevadas. Convém ressaltar que algumas características dessas regiões contribuem para a maior vulnerabilidade da população às doenças infecciosas, tais como pobreza e falta de investimento em políticas públicas para a educação e o desenvolvimento socioeconômico da população (22. Brasil, Ministério da Saúde, Secretaria de Vigilância da Saúde. Saúde Brasil 2017: Uma análise da situação de saúde e os desafios para o alcance dos Objetivos de Desenvolvimento Sustentável. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2018. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/saude_brasil_2017_analise_situacao_saude_desafios_objetivos_desenvolvimento_sustetantavel.pdf
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, 77. Ministério da Saúde, Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ). Saúde Amanhã. Doenças tropicais negligenciadas: uma agenda inacabada. Rio de Janeiro: FIOCRUZ; 2019. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://saudeamanha.fiocruz.br/wp-content/uploads/2019/10/PJSSaudeAmanha_Texto0035_V03.pdf
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).

Considerando a importância epidemiológica das DTNs para o país, os estudos de tendência temporal e espacial podem prestar uma importante contribuição, identificando aglomerados de mortalidade e indicadores socioeconômicos que os influenciem. Diante disso, o presente estudo teve como objetivo descrever a tendência espacial e temporal e identificar os fatores associados à mortalidade por DTNs no Brasil no período de 2000 a 2019.

MATERIAIS E MÉTODOS

Trata-se de um estudo ecológico que tem como unidade de análise os municípios brasileiros. Foram utilizados dados secundários oriundos do Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM), que estão compilados no site do Departamento de Informática do Sistema Único de Saúde (DATASUS).

O país possui 5 570 municípios, 27 unidades federativas e cinco macrorregiões (Nordeste, Norte, Centro-Oeste, Sudeste e Sul) (88. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Síntese de indicadores sociais: uma análise das condições de vida da população brasileira. Rio de Janeiro: IBGE; 2019. [Acessado em 4 de julho de 2022]. Disponível em: https://biblioteca.ibge.gov.br/visualizacao/livros/liv101678.pdf
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). Foram analisados todos os óbitos por DTNs registrados no século XXI (2000-2019) em cada município brasileiro. No total, foram elencadas 15 DTNs: doença de Chagas, leishmaniose, esquistossomose, ascaridíase, ancilostomíase, oncocercose, infestação por Taenia solium, cisticercose, equinococose, filariose, hanseníase, tracoma, raiva, outras infestações por trematódeos e dengue. A seleção das DTNs foi baseada em estudo nacional, tendo como base a 10a revisão da Classificação Estatística Internacional de Doenças e Problemas Relacionados à Saúde (CID-10) (99. Martins-Melo FR, Ramos AN Jr, Alencar CH, Heukelbach J. Mortality from neglected tropical diseases in Brazil, 2000-2011. Bull World Health Organ. 2016;94(2):103-10. doi: 10.2471/BLT.15.152363.
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). A tuberculose e a malária não foram inseridas no estudo por não constarem do roteiro para doenças tropicais negligenciadas 2021–2030, documento também utilizado como guia na condução desta pesquisa (1010. World Health Organization (WHO). Ending the neglect to attain the Sustainable Development Goals A road map for neglected tropical diseases 2021–2030. Genebra: WHO; 2020. [Acessado em 30 de junho de 2023]. Disponível em: https://www.who.int/publications/i/item/9789240010352
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).

Os óbitos foram estratificados por sexo, faixa etária, escolaridade, cor da pele, estado civil e região de residência. Utilizou-se a completude do preenchimento da declaração de óbito como parâmetro de avaliação do preenchimento das variáveis mencionadas, de acordo com as seguintes classificações: superior ou igual a 75,1% – boa; 75,0-50,1% - regular; 50,0-25,1% - baixa; inferior ou igual a 25,0% - muito baixa (1111. Abath MB, Lima MLLT, Lima PS, Silva MCM, Lima MLC. Avaliação da completitude, da consistência e da duplicidade de registros de violências do Sinan em Recife, Pernambuco, 2009-2012. Epidemiol Serv Saude. 2014;23(1):131-42. doi: 10.5123/S1679-49742014000100013
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). As populações estimadas dos municípios estudados foram obtidas on-line no site do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) para possibilitar os cálculos das taxas de mortalidade.

Utilizou-se estatística univariada para descrever as características sociodemográficas dos óbitos. Os dados brutos da mortalidade dos anos investigados foram importados para o software Joinpoint Regression Program, versão 4.6.0.0, para análise temporal de regressão por pontos de inflexão. Calculou-se a variação percentual anual (annual percentage change, APC) utilizando o intervalo de confiança de 95% (IC95%). Quando o valor da APC é negativo, a tendência é decrescente; quando é positivo, a tendência é crescente. Quando não há significância estatística (P > 0,05), a tendência é estacionária. Ademais, utilizou-se o método de permutação de Monte Carlo para comparar vários modelos e determinar quais intervalos de tempo da série linear melhor explicam a regressão segmentada (1212. Sousa GJB, Garces TS, Pereira MLD, Moreira TMM, Silveira GM. Temporal pattern of tuberculosis cure, mortality, and treatment abandonment in Brazilian capitals. Rev Latino-Am Enfermagem. 2019;27:e3218. doi: 10.1590/1518-8345.3019.3218
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).

Para a análise espacial, calcularam-se as taxas médias de óbitos por DTNs dos municípios utilizando-se a padronização pelo método indireto. Como numerador da fórmula, foi utilizado o número total de óbitos dividido pelo total de anos estudados (20 anos); como denominador, foi usada a média da soma da população dos anos centrais do período estudado (2009 e 2010) multiplicada por 100 000 habitantes. Depois, foi aplicado o método bayesiano empírico local para reduzir a instabilidade das taxas brutas e corrigir flutuações aleatórias casuais (1313. Ministério da Saúde, Fundação Oswaldo Cruz. Abordagens espaciais na saúde pública. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2006. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/serie_geoproc_vol_1.pdf
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).

Para identificar aglomerados espaciais, foram utilizados os métodos de autocorrelação espacial e a técnica Getis-Ord Gi*. Uma vez constatada autocorrelação global, utilizou-se o índice de Moran local (local index spatial analysis, LISA) para identificar agregados espaciais e quantificar o grau de associação espacial em cada município, sendo os resultados apresentados pelo mapa Moran. Padrões alto/alto (em vermelho nos mapas) e baixo/baixo (em verde) representam pontos de associação espacial positiva, indicando que uma localização possui vizinhos com valores semelhantes. Os padrões alto/baixo (em amarelo nos mapas) e baixo/alto (em azul) indicam pontos de associação espacial negativa, demonstrando uma localização com vizinhos com valores diferentes (1313. Ministério da Saúde, Fundação Oswaldo Cruz. Abordagens espaciais na saúde pública. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2006. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/serie_geoproc_vol_1.pdf
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).

A técnica Getis-Ord Gi* cria escores z que permitem identificar aglomerados espaciais. Os escores z elevados (em vermelho) indicam aglomeração entre áreas com altas taxas e áreas com taxas semelhantes (áreas quentes, ou hotspots). Escores z baixos (em azul) mostram áreas com baixas taxas de mortalidade (áreas frias, ou coldspots) rodeadas por áreas semelhantes (1414. Arcêncio RA, Berra TB, Terena NFM, Rocha MP, Alecrim TFA, Kihara FMS, et al. Spatial clustering and temporal trend analysis of international migrants diagnosed with tuberculosis in Brazil. PLoS One. 2021;16(6): e0252712. doi: 10.1371/journal.pone.0252712
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).

Para identificar a influência de indicadores socioeconômicos na mortalidade por DTNs, utilizou-se o método de regressão clássico ordinary least squares (OLS). Os indicadores, obtidos no site da Federação das Indústrias do Estado do Rio de Janeiro (FIRJAN) (1515. Federação das Indústrias do Estado do Rio de Janeiro (FIRJAN). IFDM – Índice Firjan de Desenvolvimento Municipal: IFDM Edição 2018 – Ano base 2016. Anexo Metodológico; 2018. [Acessado em 6 de setembro de 2023.] Disponível em: https://www.firjan.com.br/data/files/E8/06/F0/D5/58E1B610E6543AA6A8A809C2/Metodologia%20IFDM%20-%20Final.pdf
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) e no Atlas de Desenvolvimento Humano no Brasil (1616. Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento (PNUD), Instituto de Pesquisa Econômica Aplicada (IPEA), Fundação João Pinheiro (FJP). Atlas do desenvolvimento humano no Brasil: Os Objetivos de Desenvolvimento Sustentável (ODS) e o Atlas do desenvolvimento humano no Brasil. Rio de Janeiro: PNUD, IPEA, FJP; 2020. [Acessado em 1 de setembro de 2023.] Disponível em: https://oestepr2030.org.br/wp-content/uploads/2020/11/Cartilha-Atlas-ODS.pdf
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), foram os seguintes: taxa de analfabetismo em pessoas com 18 anos ou mais, índice de Gini, proporção de extremamente pobres, rendimento médio dos ocupados com 18 anos ou mais, percentual da população em domicílios com banheiro e água encanada (T_BANAGUA), percentual da população em domicílios com densidade > 2 pessoas por dormitório (T_DENS), índice de desenvolvimento humano municipal (IDHM), índice FIRJAN de desenvolvimento municipal, cobertura pela Estratégia Saúde da Família, cobertura da atenção básica, índice de vulnerabilidade social (IVS), percentual de pessoas inscritas no Cadastro Único sem abastecimento de água, esgotamento sanitário e coleta de lixo adequados, percentual de pessoas inscritas no Cadastro Único que recebem Bolsa Família e índice brasileiro de privação.

No OLS, selecionaram-se as variáveis explicativas utilizando a técnica backward selection, enquanto a multicolinearidade foi avaliada pelo fator de inflação da variância. Os indicadores que permaneceram no modelo OLS final com P < 0,05 também foram inseridos em três modelos para comparação segundo critérios preestabelecidos: dois de regressão espacial global (spatial lag e spatial error) e um de regressão espacial local (geographically weighted regression, GWR).

O modelo spatial lag atribui autocorrelação espacial à variável dependente. Já o modelo spatial error pressupõe dependência espacial devido à influência de variáveis não incluídas no modelo (1717. GeoDa. An introduction to spatial data science. [Acessado em 1 de setembro de 2023.] Disponível em: https://geodacenter.github.io/
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). O GWR analisa fenômenos que sofrem variação de acordo com a área em que são estudados (1818. Silva TL, Maranhão TA, Sousa GJB, Silva IG, Lira Neto JCG, Araujo GAS. Spatial analysis of suicide in Northeastern Brazil and associated social factors. Texto Contexto Enferm. 2022;31:e20210096. doi: 10.1590/1980-265X-TCE-2021-0096
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). O resultado do GWR é apresentado em dois mapas para cada indicador socioeconômico: um mapa utiliza o valor dos coeficientes de regressão, e o outro mapa utiliza a significância estatística de cada município. Os métodos de regressão foram comparados, sendo selecionados aqueles que apresentaram melhor ajuste através do maior valor do coeficiente de determinação (R2) ajustado e do menor valor do critério de informação de Akaike (Akaike information criterion, AIC).

A estatística bayesiana, o teste de autocorrelação espacial, a técnica Getis-Ord Gi* e as regressões spatial lag e spatial error foram realizados no programa GeoDa 1.14®. A regressão OLS foi calculada no software Stata v.13®, e a regressão espacial GWR, no software GWR4.0.9®. Todos os mapas foram produzidos no software QGIS 3.16®.

Foram respeitados todos os aspectos éticos e legais preconizados pela Resolução n° 510/16 do Conselho Nacional de Saúde. Por se tratar de estudo com dados secundários de domínio público, não se fez necessária a apreciação deste estudo por um Comitê de Ética em Pesquisa.

RESULTADOS

Foram registrados 126 533 óbitos por DTNs no período estudado. Houve maior frequência entre homens (n = 71 683; 56,7%) e idosos (n = 79 233; 62,7%). Mais da metade dos indivíduos que morreram eram pardos ou pretos (n = 63 740; 54,2%) e tinham escolaridade igual ou inferior a 7 anos de estudo (n = 76 385; 89,3%). A maior proporção dos óbitos foi na região Sudeste do Brasil (n = 57 366; 45,3%).

Cerca de três entre quatro óbitos tiveram como causa a doença de Chagas (n = 94 788; 74,9%), seguida da esquistossomose (n = 10 272; 8,1%). Em comparação às demais faixas etárias, observou-se que a faixa de 0 a 19 anos teve mais mortes por leishmaniose (n = 2 015; 46,4%) e dengue/febre hemorrágica (n = 1 369; 31,5%). Em contrapartida, a doença de Chagas foi a principal causa de morte em adultos de 20 a 59 anos (n = 29 591; 31,2%). Também foi a principal causa de morte em quatro de cada cinco idosos (n = 65 016; 82,1%). Quanto ao preenchimento das variáveis na declaração de óbito, a média de completude foi de 89,9%, sendo, portanto, considerada regular. A maior completude foi na variável “sexo” (99,9%), e a menor foi na variável “escolaridade” (67,7%).

A maioria dos óbitos por doença de Chagas ocorreu na região Sudeste (n = 47 285; 82,43%), seguida do Centro-Oeste (n = 21 385; 86,85%). A esquistossomose representou a segunda principal causa de morte por DTNs, tendo ocorrido principalmente nas regiões Nordeste (n = 6 763; 19,72%) e Sudeste (n = 3 210; 5,60%) (tabela 1).

TABELA 1.
Óbitos por doenças tropicais negligenciadas segundo região de residência e causa, de acordo com a CID-10 no Brasil, 2000 a 2019aaCID-10: 10a revisão da Classificação Estatística Internacional de Doenças e Problemas Relacionados à Saúde.

Taxas de mortalidade, análises temporais e espaciais

A taxa média de mortalidade por DTNs no Brasil no período estudado foi de 3,32 óbitos/100 000 habitantes. Ao longo dos 20 anos, a taxa caiu de 3,76 óbitos/100 000 habitantes em 2000 para 2,95 óbitos/100 000 habitantes em 2019. Além disso, verificou-se que as regiões Centro-Oeste (8,86 óbitos/100 000 habitantes) e Sudeste (3,57 óbitos/100 000 habitantes) apresentaram as maiores taxas de mortalidade.

A análise por joinpoint mostrou que, de 2000 a 2019, houve redução de 1,24% (IC95% = -1,6; -0,9; P < 0,001) ao ano da mortalidade no país. A única tendência crescente da série temporal ocorreu na região Norte no período 2000-2010 (APC = 5,63; IC95% = 2,3; 9,1; P = 0,002); contudo, esse aumento foi seguido por expressiva diminuição da mortalidade (APC = 4,71%; IC95% = -7,9; -1,5; P = 0,008) no período 2010-2019 (tabela 2).

A figura 1 mostra os resultados das técnicas de detecção de aglomerados espaciais. O mapa das taxas brutas padronizadas (mapa A) apresenta padrão espacial não aleatório, indicando maiores taxas de mortalidade principalmente em municípios situados na região central do país, englobando, especialmente, os estados de Minas Gerais, Goiás, leste do Tocantins, oeste da Bahia e sul do Piauí. Após a suavização pelo método bayesiano empírico local (mapa B), não se observaram grandes mudanças, pois esse método apenas gerou indicadores que confirmam o padrão regional já visualizado no mapa A.

O índice de Moran global demonstrou forte autocorrelação espacial positiva, com significância estatística (I = 0,714; P = 0,001). A análise dos aglomerados de óbitos apontou padrão alto/alto de distribuição em municípios localizados predominantemente no oeste de Minas Gerais, Bahia, leste do Tocantins, sul do Piauí e em quase todo o estado de Goiás (mapa C). Todos os municípios que apresentaram um padrão espacial no mapa Moran se mostraram estatisticamente significativos no LISA (mapa D); no entanto, aqueles que apresentaram padrão alto/alto de distribuição e confiança estatística de 99,9% se encontravam no estado de Minas Gerais e Goiás. Os mapas E e F mostram os resultados obtidos através da técnica Getis-Ord Gi*, que ajudou a confirmar hotspots de taxas de óbitos já identificados no mapa Moran e pela estatística bayesiana (mapa E). O mapa F mostra a intensidade da significância estatística dos hotspots e coldspots identificados.

TABELA 2.
Variação percentual anual dos óbitos por doenças tropicais negligenciadas no Brasil, 2000 a 2019aaAPC: variação percentual anual; IC95%: intervalo de confiança de 95%.

Para testar a influência de indicadores socioeconômicos na mortalidade, foram comparados os resultados das análises dos modelos de regressão OLS (R2 = 0,03; AIC = 35887,98), spatial lag (R2 = 0,68; AIC = 20451,9), spatial error (R2 = 0,68; AIC = 20441,6) e GWR (R2 = 0,72; AIC = 30970,39). Os modelos espaciais spatial error e GWR se mostraram mais bem ajustados, uma vez que o spatial error apresentou menor AIC e o GWR, maior R2.

As variáveis independentes que apresentaram associação negativa com a variável desfecho foram “população em domicílios com densidade > 2” (β = -0,07; P = 0,00) e IDHM (β = -3,36; P = 0,08). Assim, quando uma variável independente diminui, a mortalidade por DTNs aumenta. Em contrapartida, o indicador IVS apresentou associação positiva com a mortalidade por DTNs (β = 2,74; P = 0,05). Portanto, quando os valores do indicador aumentam, a mortalidade por DTNs aumenta na mesma proporção (tabela 3).

A figura 2 mostra os mapas elaborados a partir da análise de regressão espacial GWR dos indicadores que se mostraram estatisticamente associados à mortalidade por DTNs na análise de regressão spatial error, os quais foram: IDHM, IVS e “população em domicílios com densidade > 2”. Os indicadores apresentaram influência sobre a variável desfecho nas mesmas áreas que apresentaram aglomerados de óbitos, podendo se comportar como fatores de risco ou de proteção, dependendo do município investigado.

DISCUSSÃO

No Brasil, as mortes por DTNs no século XXI ocorreram predominantemente em indivíduos do sexo masculino. Tais achados corroboram os resultados de um estudo realizado no Brasil (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
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) e outro na Argentina (1919. Macías G, Hernández H. Tendencia temporal y distribución espacial de la mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en Argentina entre 1991 y 2016. Rev Panam Salud Publica. 2019;43:1-9. doi: 10.26633/RPSP.2019.67
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), os quais apontam que a maior ocorrência de óbitos por DTNs entre homens pode estar associada a uma menor procura por tratamento precoce e ao maior tempo de exposição a atividades laborais próximas a florestas, como caça, treinamentos militares e extração de madeira.

A população estudada possuía, predominantemente, baixa escolaridade, o que demonstra a provável limitação de conhecimentos sobre as doenças e seus vetores, interferindo diretamente no autocuidado com a saúde e levando ao óbito. Como a baixa escolaridade também está associada a baixo nível socioeconômico, pesquisas demonstram que a sinergia entre pobreza e limitado grau de instrução influenciam diretamente a mortalidade por DTNs (2020. Souza CC, Coutinho ALN, Andrade WZN, Lima LJL, Nery JS, Silva AL, et al. Perfil epidemiológico de doenças tropicais negligenciadas no nordeste brasileiro. Rev Baiana Saude Publica. 2020;44(3):143-159. doi: 10.22278/2318-2660.2020.v44.n3.a3000
https://doi.org/10.22278/2318-2660.2020....

21. Souza CB, Grala AP, Villela MM. Óbitos por moléstias parasitárias negligenciadas no Brasil: doença de Chagas, esquistossomose, leishmaniose e dengue. Braz J Dev. 2021;7(1):7718-33. doi: 10.34117/bjdv7n1-524.
https://doi.org/10.34117/bjdv7n1-524...
-2222. Amorim DS, Costa MSF. Tendência da mortalidade pela doença de Chagas na Bahia: entre os anos de 2008 a 2018. Res Soc Dev. 2021;10(5): e35210514685. doi: 10.33448/rsd-v10i5.14685
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).

Entre as DTNs presentes no Brasil, as responsáveis pelas maiores taxas de mortalidade são a doença de Chagas e a esquistossomose, que afetam principalmente os idosos. Estudos também destacam essa população como a mais suscetível a adquirir e morrer por DTNs (1919. Macías G, Hernández H. Tendencia temporal y distribución espacial de la mortalidad por enfermedades tropicales desatendidas en Argentina entre 1991 y 2016. Rev Panam Salud Publica. 2019;43:1-9. doi: 10.26633/RPSP.2019.67
https://doi.org/10.26633/RPSP.2019.67...
, 2121. Souza CB, Grala AP, Villela MM. Óbitos por moléstias parasitárias negligenciadas no Brasil: doença de Chagas, esquistossomose, leishmaniose e dengue. Braz J Dev. 2021;7(1):7718-33. doi: 10.34117/bjdv7n1-524.
https://doi.org/10.34117/bjdv7n1-524...

22. Amorim DS, Costa MSF. Tendência da mortalidade pela doença de Chagas na Bahia: entre os anos de 2008 a 2018. Res Soc Dev. 2021;10(5): e35210514685. doi: 10.33448/rsd-v10i5.14685
https://doi.org/10.33448/rsd-v10i5.14685...
-2323. Martins-Melo FR, Ramos Jr AM, Heukelbach J. Mortalidade relacionada às doenças tropicais negligenciadas no Brasil, 2000-2011: magnitude, padrões espaço-temporais e fatores associados. Rev Med UFC. 2016;56(1):79-80.), visto que os idosos geralmente apresentam comorbidades crônicas, como neoplasias e doenças cardiovasculares, que aumentam o risco de morte relacionado a essas enfermidades. Além disso, ambas as doenças apresentam caráter crônico marcante e geralmente se desenvolvem com maior gravidade a partir da quarta década de vida, resultando em importantes alterações orgânicas que ocorrem nessa faixa etária (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
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, 2121. Souza CB, Grala AP, Villela MM. Óbitos por moléstias parasitárias negligenciadas no Brasil: doença de Chagas, esquistossomose, leishmaniose e dengue. Braz J Dev. 2021;7(1):7718-33. doi: 10.34117/bjdv7n1-524.
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).

FIGURA 1.
Distribuição da taxa de mortalidade bruta e bayesiana por doenças tropicais negligenciadas, mapa Moran, mapa LISA, áreas quentes (hotspots) e áreas frias (coldspots) e significância estatística, Brasil, 2000 a 2019

Embora haja tendência decrescente da mortalidade por DTNs no Brasil, as regiões Centro-Oeste e Sudeste se destacam por apresentarem as maiores taxas de óbitos. Pesquisas chamam atenção para o fato de essas regiões apresentarem áreas endêmicas para doença de Chagas, que, por sua vez, constitui a DTN que mais leva ao óbito no país (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
https://doi.org/10.1590/S1679-4974202200...
, 77. Ministério da Saúde, Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ). Saúde Amanhã. Doenças tropicais negligenciadas: uma agenda inacabada. Rio de Janeiro: FIOCRUZ; 2019. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://saudeamanha.fiocruz.br/wp-content/uploads/2019/10/PJSSaudeAmanha_Texto0035_V03.pdf
https://saudeamanha.fiocruz.br/wp-conten...
, 2424. Moura DM, Nasareth MJ, Silva MRE, Guissoni ACP. Estudo retrospectivo da doença de Chagas no estado de Goiás. RECHST. 2019;8(1):53-67.).

Inicialmente, as DTNs, principalmente a doença de Chagas, eram caracterizadas por estarem restritas às áreas rurais, pois possuíam ciclo inteiramente silvestre. Todavia, a desigualdade social do país influenciou a busca por melhores condições de vida nas grandes cidades. Esse processo de urbanização e consequente êxodo rural colaborou para a transição geográfica dessas doenças (2525. Dias JCP. Human Chagas disease and migration in the context of globalization: some particular aspects. J Trop Med. 2013;2013:789758. doi: 10.1155/2013/789758
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). Uma pesquisa mostra que 75% da população “chagásica” crônica brasileira vivem em grandes polos urbanos, aumentando, assim, o risco de morte nesses territórios (2626. Schmunis GA, Yadon ZE. Doença de Chagas: um problema de saúde latino-americano tornando-se um problema de saúde mundial. Acta Tropica. 2010;115(1-2):14–21. doi: 10.1016/j.actatropica.2009.11.003
https://doi.org/10.1016/j.actatropica.20...
).

As altas taxas de mortalidade nas regiões Sudeste e Centro-Oeste podem estar relacionadas à migração sazonal para ambientes urbanos de pessoas provenientes de localidades rurais endêmicas em busca de melhores condições de vida. Como resultado, é na zona urbana que o ciclo dessas doenças costuma evoluir para a sua forma crônica (2525. Dias JCP. Human Chagas disease and migration in the context of globalization: some particular aspects. J Trop Med. 2013;2013:789758. doi: 10.1155/2013/789758
https://doi.org/10.1155/2013/789758...
). Contudo, a população majoritariamente pobre que se desloca para outra região frequentemente permanece com baixo padrão de vida, aglomerando-se em territórios periféricos urbanos carentes de serviços públicos que ofereçam diagnóstico e tratamentos oportunos. Logo, o atual cenário econômico do país potencializa a vulnerabilidade individual e coletiva através da fragilização e inacessibilidade dos mais pobres às redes de saúde gratuitas (2424. Moura DM, Nasareth MJ, Silva MRE, Guissoni ACP. Estudo retrospectivo da doença de Chagas no estado de Goiás. RECHST. 2019;8(1):53-67., 2727. Ramos Jr AN, Dias JCP, Correia D. Towards control of Chagas disease: the contribution of the new Brazilian consensus. Rev Soc Bras Med Trop. 2016;49(Suppl 1):1–2. doi: 10.1590/0037-8682-0504-2016
https://doi.org/10.1590/0037-8682-0504-2...
).

No presente estudo, foi possível identificar que os clusters englobaram os estados de Goiás (Centro-Oeste), Tocantins (Norte), Minas Gerais (Sudeste), Bahia e Piauí (Nordeste). A situação epidemiológica do Norte e Nordeste pode se justificar pelo fato de uma parcela expressiva da população nessas regiões apresentar baixo nível socioeconômico. Desse modo, ocorrem limitações no acesso a políticas relacionadas a emprego, renda e saneamento básico, bem como dificuldades no acesso às residências pelos agentes comunitários de endemias e negligência das instituições públicas e privadas no desenvolvimento de métodos preventivos e de controle de DTNs voltados a essas populações (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
https://doi.org/10.1590/S1679-4974202200...
, 2323. Martins-Melo FR, Ramos Jr AM, Heukelbach J. Mortalidade relacionada às doenças tropicais negligenciadas no Brasil, 2000-2011: magnitude, padrões espaço-temporais e fatores associados. Rev Med UFC. 2016;56(1):79-80., 2828. Brito SPS, Ferreira AF, Lima MS, Ramos Jr AN. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014.
https://doi.org/10.1590/S1679-4974202200...
).

No que se refere aos números encontrados nas regiões Centro-Oeste e Sudeste, nota-se que, embora sejam regiões de maior desenvolvimento, essas regiões também apresentam disparidades socioeconômicas notáveis, evidenciadas pelo processo de favelização crescente nas grandes cidades. Desse modo, é nesses locais específicos que se concentram populações segregadas e, geralmente, privadas das condições básicas para a sobrevivência e do direito ao acesso à saúde, dificultando o diagnóstico e os tratamentos específicos para os agravos emergentes (2828. Brito SPS, Ferreira AF, Lima MS, Ramos Jr AN. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014.
https://doi.org/10.1590/S1679-4974202200...
, 2929. Barriquelo CA, Fornasier MO. Efeitos da favelização na saúde pública e a urbanização das favelas. Em: VI Seminário Internacional De Direitos Humanos e Democracia, VI Mostra De Trabalhos Científicos. Ijuí: Universidade Regional do Noroeste do Estado do Rio Grande do Sul; 2018.). Nota-se, ainda, a falta de priorização do desenvolvimento de linhas de cuidado específicas para DTNs. Um estudo nacional evidenciou a falta de referências e contrarreferências para especialidades médicas e outros níveis de atenção dos portadores de doenças de Chagas. Assim, sem planejamento, implementação e avaliação desses serviços, os indivíduos chegam à cronicidade e ao óbito sem terem tido a oportunidade de acessar o tratamento adequado (3030. Rodrigues FCS, Souza ICA, Araújo AP, Souza JMB, Diotaiuti LG, Ferreira RA. Agentes comunitários de saúde: percepção sobre os serviços de saúde relacionados à doença de Chagas. Cad Saude Colet. 2020;28(1):130–9. doi: 10.1590/1414-462X202000280458
https://doi.org/10.1590/1414-462X2020002...
).

O indicador IDHM apresentou associação negativa com a mortalidade por DTNs, especialmente em Minas Gerais, Goiás, Tocantins e Piauí. Um estudo conduzido em Minas Gerais e São Paulo destacou que as DTNs estiveram associadas a indicadores que expressavam baixo desenvolvimento humano e alta vulnerabilidade social, como falta de saneamento básico, crescimento urbano desordenado, moradia inadequada e pouca eficácia dos programas de controle desses agravos (2424. Moura DM, Nasareth MJ, Silva MRE, Guissoni ACP. Estudo retrospectivo da doença de Chagas no estado de Goiás. RECHST. 2019;8(1):53-67., 3131. Rosário MS, Oliveira ML, Lima CA, Vieira MA, Carneiro JA, Costa FM. Doenças tropicais negligenciadas: caracterização dos indivíduos afetados e sua distribuição espacial. Braz J Health Res. 2017;19(3):118-27., 3232. Oliveira AP, Caitano TBS, Pontes AN. Aspectos socioeconômicos no contexto de doenças tropicais negligenciadas nos municípios de Abaetetuba e Barcarena, Pará. Rev Ibero-Am Cienc Ambient. 2020;11(5):237-48. doi: 10.6008/CBPC2179-6858.2020.005.0023
https://doi.org/10.6008/CBPC2179-6858.20...
).

Houve associação positiva entre o IVS e a mortalidade por DTNs no Brasil. O IVS possui três dimensões: infraestrutura urbana, capital humano e renda e trabalho. A ausência ou insuficiência dessas dimensões indica que o padrão de vida da população encontra-se baixo, sugerindo a inacessibilidade aos direitos sociais (3333. Instituto De Pesquisa Econômica Aplicada (IPEA). A nova plataforma da vulnerabilidade social: primeiros resultados do índice de vulnerabilidade social para a série histórica da Pnad (2011-2015) e desagregações por sexo, cor e situação de domicílios. Brasília, DF: IPEA; 2018. [Acessado em 1 de setembro de 2023]. Disponível em: https://repositorio.ipea.gov.br/bitstream/11058/9477/1/A_nova_plataforma_da_vulnerabilidade_social.pdf
https://repositorio.ipea.gov.br/bitstrea...
). Uma pesquisa realizada no Piauí revelou que os óbitos por DTNs estiveram associados a alta vulnerabilidade social, fato que reforça a relação direta dessas doenças com a pobreza e precárias condições de vida da população acometida (66. Brito SPS, Ferreira AF, Limas MS, Ramos Jr AM. Mortalidade por doenças tropicais negligenciadas no Piauí, Nordeste do Brasil: tendência temporal e padrões espaciais, 2001-2018. Epidemiol Serv Saude. 2022;31(1):e2021732. doi: 10.1590/S1679-49742022000100014
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).

TABELA 3.
Modelos de regressão OLS, spatial lag, spatial error e GWR dos indicadores socioeconômicos que influenciam a taxa de mortalidade por DTNs no Brasil de 2000 a 2019aaGWR: geographically weighted regression; NA: Não se aplica; OLS: ordinary least squares regression.
FIGURA 2.
Distribuição espacial dos coeficientes estimados e da significância estatística das variáveis independentes associadas à mortalidade por DTNs no Brasil (2000-2019) no modelo de regressão espacial GWR, Brasil, 2000 a 2019aaIDHM: índice de desenvolvimento humano municipal; IVS: índice de vulnerabilidade social.

Identificou-se associação negativa entre “população em domicílios com densidade > 2” e mortalidade por DTNs, sendo, portanto, um resultado paradoxal quando comparado a outras investigações (33. Organização Pan-Americana da Saúde (OPAS). Dia Mundial das Doenças Tropicais Negligenciadas. Washington: OPAS; 2022. [Acessado em 6 de setembro de 2023]. Disponível em: https://www.paho.org/pt/campanhas/dia-mundial-das-doencas-tropicaisnegligenciadas-2022
https://www.paho.org/pt/campanhas/dia-mu...
, 3434. Reis AS, Souza EA, Ferreira AF, Silva GV, Macedo SF, Araújo OD, et al. Sobreposição de casos novos de hanseníase em redes de convívio domiciliar em dois municípios do Norte e Nordeste do Brasil, 2001-2014. Cad Saude Publica. 2019;35:e00014419. doi: 10.1590/0102-311X00014419
https://doi.org/10.1590/0102-311X0001441...
). Contudo, esses achados podem estar relacionados a mudanças no perfil sociodemográfico da população brasileira nas últimas décadas, em que se observa o aumento da expectativa de vida da população, a redução da natalidade e a instituição de políticas de erradicação das doenças infecto-parasitárias. A taxa de fecundidade no Brasil diminuiu 70,2% nos últimos 60 anos, o que contribuiu para o declínio do número médio de habitantes por domicílio (1616. Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento (PNUD), Instituto de Pesquisa Econômica Aplicada (IPEA), Fundação João Pinheiro (FJP). Atlas do desenvolvimento humano no Brasil: Os Objetivos de Desenvolvimento Sustentável (ODS) e o Atlas do desenvolvimento humano no Brasil. Rio de Janeiro: PNUD, IPEA, FJP; 2020. [Acessado em 1 de setembro de 2023.] Disponível em: https://oestepr2030.org.br/wp-content/uploads/2020/11/Cartilha-Atlas-ODS.pdf
https://oestepr2030.org.br/wp-content/up...
). Ademais, tem-se uma população idosa portadora de DTNs nas formas crônicas que, muitas vezes, vive em isolamento social por consequência do abandono familiar, estando à margem da assistência prestada pelos serviços de saúde (3535. Vizzoni AG, Varela MC, Sangenis LHC, Hasslocher-Moreno AM, Brasil PEAA, Saraiva RM. Ageing with Chagas disease: an overview of an urban Brazilian cohort in Rio de Janeiro. Parasit Vectors 2018;11(1):354. doi: 10.1186/s13071-018-2929-y
https://doi.org/10.1186/s13071-018-2929-...
).

Este estudo apresenta limitações, pois faz uso de dados secundários sujeitos a inconsistências na sua quantidade e qualidade. Apesar do progresso recente em termos de completude e qualidade do preenchimento dos registros de mortalidade, os dados podem apresentar subnotificações, pois ainda há uma grande proporção de óbitos registrados por causas mal definidas, os quais são distribuídos de forma irregular entre regiões, faixas etárias, estratos socioeconômicos e áreas urbanas e rurais (99. Martins-Melo FR, Ramos AN Jr, Alencar CH, Heukelbach J. Mortality from neglected tropical diseases in Brazil, 2000-2011. Bull World Health Organ. 2016;94(2):103-10. doi: 10.2471/BLT.15.152363.
https://doi.org/10.2471/BLT.15.152363...
). Ademais, os resultados da análise multivariada devem ser interpretados com cautela. Embora o indicador “população em domicílios com densidade > 2” tenha apresentado significância estatística no modelo spatial error, seus coeficientes se situam muito próximos ao 0, o que sugere associação reduzida ao desfecho apresentado. Todavia, essas limitações não diminuem a importância da contribuição feita pelo estudo.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Neste século, observou-se declínio da mortalidade por DTNs no Brasil. A mortalidade por DTNs no país foi causada principalmente por doença de Chagas e esquistossomose e ocorreu predominantemente em homens idosos, casados, de raça parda e preta e com baixa escolaridade. A maior média de mortalidade foi observada na região Centro-Oeste. As análises estatísticas espaciais identificaram aglomerados de óbitos nos estados de Minas Gerais, Goiás, Tocantins, Bahia e Piauí. Foram, ainda, identificados três indicadores que influenciam a mortalidade: população em domicílio com densidade > 2, IDHM e IVS.

Diante do exposto, sugere-se que intervenções no campo da saúde foquem na intensificação de exames e tecnologias que possibilitem o diagnóstico precoce dos indivíduos acometidos por DTNs, a fim de elevar a proporção de curas e evitar a mortalidade como desfecho final. Da mesma forma, é imperativa a inclusão das pessoas diagnosticadas com DTNs na linha de cuidado da atenção primária à saúde, de modo a desconstruir as vulnerabilidades no processo saúde-doença dessa população e tornar as ações em saúde mais efetivas.

Declaração.

As opiniões expressas no manuscrito são de responsabilidade exclusiva dos autores e não refletem necessariamente a opinião ou política da RPSP/PAJPH ou da Organização Pan-Americana da Saúde (OPAS).

Agradecimentos.

Agradecemos à Universidade Estadual do Piauí (UESPI) pela bolsa de iniciação científica concedida à Maria Izabel Félix Rocha.

  • Contribuições dos autores.
    MIFR, TAM conceberam o estudo. MIFR coletou os dados. MMCF, TKAF e WWSVF contribuíram na interpretação dos dados e revisão do manuscrito. TAF, GJBS, MLDP e ACAAF contribuíram na análise e interpretação dos dados e revisão crítica do manuscrito.
  • Conflitos de interesse.
    Nada declarado pelos autores.

REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    08 Dez 2023
  • Data do Fascículo
    2023

Histórico

  • Recebido
    07 Mar 2023
  • Aceito
    11 Jul 2023
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